| El sistema Lylat |
En el modo Historia, comenzarás tu aventura en Corneria y progresarás a lo largo del sistema Lylat de nivel en nivel hasta enfrentarte con Andross en el planeta Venom. Sin embargo, hay un montón de rutas diferentes que seguir para avanzar por el sistema Lylat, y que exigirán rejugar el título para encontrarlas todas.
Selecciona un destino (por ejemplo, un planeta o sector) para acceder a la pantalla de selección de misión.
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Planetas y sectores.
Dependiendo de la ruta por la que vayas te costará más o menos ir de Corneria a Venom, ya que hay rutas más difíciles que otras. Para ver el final del juego solo es necesario superar ciertos destinos principales (depende de la ruta). Los destinos especiales son extras.
| Destinos principales | Destinos especiales |
| Corneria | Aquarosa |
| Sector α | Satélite 1 |
| Área 3 | Satélite 2 |
| Zoness | Asteroides |
| Sector β | Salvadora |
| Titania | Wolfen |
| Sector γ | Great Fox |
| Fichina | Hunter |
| Fortuna | |
| Sector Ω | |
| Corneria 2 | |
| Venom |
Selección de misión
Elige qué misión quieres jugar. Puedes repetir las misiones completadas tantas veces como quieras y ver el número existente y obtenido de medallas (puedes conseguir de 1 a 5 medallas en cada destino).

Las misiones.
Cada misión contiene una o varias fases. El sistema de juego podría cambiar de una fase a otra.

- Modo fijo. En estas secciones, avanzarás siguiendo una ruta fija, como por raíles.
- Modo abierto. En estas secciones podrás moverte con total libertad dentro de un área delimitada (si te alejas demasiado, cambiarás de sentido automáticamente).


Rutas normales y alternativas.
Muchos de los destinos tienen salidas diferentes que llevarán a destinos distintos. En función de lo que hagas durante las misiones, descubrirás detalles de la historia o incluso nuevas rutas, que en algunos casos supondrán una auténtica prueba de fuego para tus habilidades...

Rutas que van de Corneria a Venom
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Misión cumplida y misión concluida.
Si completas una misión normalmente, aparecerá en pantalla el mensaje "misión concluida", pero si consigues completarla con el mejor resultado posible, se mostrará "misión cumplida" y conseguirás una medalla.
Las rutas alternativas o "secretas" suelen encontrarse terminando planetas o sectores con misiones cumplidas.


Misión fallida.
Si el medidor de escudo se vacía o no consigues cumplir con el objetivo fijado, la misión se considerará fallida. Si dispones de vidas extra podrás volver a empezar desde un punto específico de la misión (la fase en la que te encontrarás, por ejemplo), pero si no te queda ninguna, empezarás de nuevo la misión desde el principio (obtén tres aros dorados para conseguir una vida extra).
